Durante os primeiros anos da década de 1980, o TUSP foi dirigido pelo professor da Escola de Comunicações e Artes – ECA, Miroel Silveira, período de produção de vários espetáculos, entre eles Natan, o Sábio, do dramaturgo alemão Lessing. Em 1986, sua administração fica sob a responsabilidade direta da Escola de Comunicações e Artes, e o teatro passa a receber os espetáculos curriculares do CAC, departamento de Artes Cênicas, e da EAD, Escola de Arte Dramática.
Em 1990, com a extinção da Coordenadoria de Atividades Culturais da USP (CODAC), o TUSP – Teatro da USP fica subordinado à Pró-Reitoria de Cultura e Extensão Universitária e, sob a direção do diretor teatral Abílio Tavares, passa a atuar como polo gerador de cultura.
Entre 1991 a 1996, o TUSP organizou seis Festivais de Teatro Universitário da USP, que, de forma itinerante, ocuparam diversos campi da USP, com grande impacto dentro e fora da universidade.
Em 1996 é transferido para o térreo e o subsolo do prédio Rui Barbosa, na Rua Maria Antônia, 294. Para celebrar a chegada à nova sede, o TUSP, em conjunto com o Centro Universitário Maria Antônia, realiza o evento Presente, que trouxe espetáculos, exposições e workshops à comunidade do entorno. Desde então, ali se desenvolve a programação artística permanente do órgão, em sua sala de espetáculo – além da realização de projetos especiais em outros espaços.
Em 1996, nasce o grupo de teatro do órgão, o Grupo TUSP. Com a direção de Abílio Tavares, o grupo monta os espetáculos Prova de Fogo (1996); Juízo Final- Comédia Triste (1998); Miss Brasil 2000: uma Fantasia Musical (1999); Horizonte (2000); A Farsa de Inês Pereira e do Escudeiro e A Arrombada (2001); Interior (2002) – tais montagens ganharam dez prêmios e receberam mais de quinze indicações – e Segredo (2005). Em 2007, sob a direção de Marco Antônio Braz, o grupo monta os espetáculos O Abajur Lilás, Quando as Máquinas Param e Navalha na Carne, como parte da programação do Projeto Plínio Marcos.
